Contribution to the development of biotic integrity assessment tools for Portuguese estuaries based on benthic communities

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1 UNIVERSIDADE DE LISBOA FACULDADE DE CIÊNCIAS DEPARTAMENTO DE BIOLOGIA ANIMAL Contribution to the development of biotic integrity assessment tools for Portuguese estuaries based on benthic communities Paula Maria Chainho de Oliveira Doutoramento em Biologia Especialidade de Ecologia Aplicada 2008

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3 UNIVERSIDADE DE LISBOA FACULDADE DE CIÊNCIAS DEPARTAMENTO DE BIOLOGIA ANIMAL Contribution to the development of biotic integrity assessment tools for Portuguese estuaries based on benthic communities Paula Maria Chainho de Oliveira Tese orientada por: Professora Catedrática Maria José Costa Eminent Scholar Daniel M. Dauer Doutoramento em Biologia Especialidade de Ecologia Aplicada 2008

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5 To my daughter Para a minha filha

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7 Acknowledgments ACKNOWLEDGMENTS/ AGRADECIMENTOS This thesis represents a very important period of my life and I could not have accomplished this challenge without the support of those who funded the work, advised me, helped me with many tasks and provided me encouragement and emotional reassurance to continue in difficult moments. Therefore, I would like to thank all those who contributed at different stages, especially: A realização desta tese representou um período muito importante da minha vida e não teria sido possível concretizar este desafio sem o apoio daqueles que financiaram a investigação, os que me orientaram, os que ajudaram em algumas tarefas e todos os que me apoiaram nos momentos mais difíceis. Assim, quero agradecer a todos os que contribuíram nas diferentes fases do processo, em especial: À Professora Maria José Costa, por ter aceite a orientação desta tese, por ter acreditado que seria capaz de concretizar este desafio até ao fim e por ter sido pragmática em todos os momentos em que tal foi necessário; Professor Daniel Dauer for being my scientific father along these six years. Our enthusiastic discussions were fundamental for my scientific growth and your advice was always helpful in all stages of this thesis. I will always be grateful for your warmth welcome in the U.S.A., the full integration in the Lab family and the friendship and all the support that you gave me. Instituto de Oceanografia and the Benthic Ecology Laboratory for having hosted this study and the projects that gave support to it/ao Instituto de Oceanografia e ao Benthic Ecology Laboratory, por terem acolhido este doutoramento e os projectos no âmbito dos quais foi desenvolvido; Ao Lino Costa, por estar sempre presente quando foi preciso, tanto no aconselhamento científico como nas dificuldades e necessidades do dia-a-dia, e no entusiasmo face a novos desafios. À Luísa Chaves, com quem partilhei lutas comuns ao longo dos nossos doutoramentos. A tua presença preserverante nas campanhas de amostragem, projectos, relatórios intermináveis, artigos, dificuldades e alegrias foi sempre um alento para continuar. A tua amizade para além das paredes do IO é o mais importante, que fica para além da tese. i

8 Mike Lane, whose friendship was one of the best consequences of this Ph.D. Your support continued much beyond the time that I spent in the U.S.A. I would like to thank you for all your help with the statistical analysis, revisions, english lessons, scientific discussions, political discussions, movie sessions, holyday trips and little nothings that we shared every day. À Gilda Silva, pelas experiências partilhadas na identificação dos bichos, pela ajuda na formatação e revisão da tese, por estar sempre pronta a ajudar nas tarefas do dia-dia, mesmo nos dias de mau humor, por saber sempre onde estão as coisas e por partilhar uma memória comum de quase 20 anos. Ao Nuno Prista, pelos desafios diários ao conhecimento que me motivaram a não ficar apenas pelas coisas mais fáceis e já dominadas, pela ajuda no trabalho de campo, e por partilhar ideologias e frustrações. À Ana Luisa, pelas viagens intermináveis ao Mondego, pela ajuda com a formatação e revisão da tese e por todo o apoio nas pequenas-grandes tarefas do quotidiano no laboratório. À Carmen, Elsa, Pedro Raposo, Isabel Domingos, Carlos Assis, Sílvia, João Paulo, Bernardo, Jorge, Zé Jacinto, Zé Loff, Carolina, Obadias, Alberto, André, Sérgio e restantes colegas do laboratório e da sala dos doutorandos, pelo companheirismo de todos os dias, pelas ajudas em tarefas diversas e por me terem animado nas fases mais difíceis. Heidi, Bud, Sharon, Cory, Ryan, Colin e Charles, for having included me so promptly in the Benthic Lab. family and for all the support you gave me during my visits to Norfolk. Ging, Antone and my niece Ema, for having provided the feeling of being home during all those months spent in a foreign country. I also thank all the philipine family and latin family, who always welcomed me as a member of the tribe. Ao Sr. Manuel Pata e António pelo apoio nas saídas de campo do Mondego e pelas histórias da pesca do bacalhau. Ao Francisco Ferreira e tripulação do Mor, pelo entusiasmo com que sempre se empenharam nas nossas saídas do Tejo. Aos Srs. Ilídio Viola, Vitalino Cruz e António pelo apoio nas calmas subidas e descidas do Mira, que se tornou o meu local de estudo favorito por essa partilha alentejana. À Rita Vasconcelos, Manuel Cabral, Susana França, Catarina Vinagre, Sérgio Rodrigues e Tadeu Pereira, pela ajuda no trabalho de campo e pelos momentos bem passados a bordo e nas noites de laboratório. À Carla Azeda e Carla Barrinha por terem sido umas verdadeiras máquinas de triagem, durante longos dias de laboratório. Sem a vossa colaboração não teria sido possível ter tantos dados. ii

9 Acknowledgments To Professor Jean-Claude Dauvin for having received me at the Wimereux Marine Station and for all the help with invertebrate taxonomy. Ao João Castro, por me ter acolhido na estação biológica de Sines e ter partilhado algumas dicas muito úteis para a identificação dos invertebrados. Ao Professor Eugénio Sequeira, por ser o modelo daquilo que eu gostava de conservar quando for mais velha: motivação, ideologia e muita energia. As suas histórias da vida foram uma inspiração semanal para acreditar que vale a pena insistir na ciência. Aos companheiros de direcção e aos assessores da LPN, por me terem poupado nas fases mais difíceis da tese e pela preocupação permanente em que a LPN não adiasse ainda mais a finalização desta tese difícil de sair. Ao Rodrigo Leão, por ter composto as melodias que intensificaram os momentos mais difíceis, mas também os de maior satisfação. Aos meus amigos Paula Pires, Ana Grave, Luís Soares, Barbosa e Fátima, que suportaram as minhas ausências prolongadas e se mantiveram sempre ali, no lugar onde se encontram os amigos. À Paula, por me ter sempre mostrado que é possível fazermos mesmo aquilo que pensamos, à partida, não estar ao nosso alcance. Ao longo destes anos, fizeste-me sempre acreditar que valia a pena tentar coisas novas. Tens sido também tu que me mostras a dura realidade, tal como ela é e me impeles a enfrentar as dificuldades sem meter a cabeça na areia. Aos meus avós, que tão bem souberam manter a sabedoria dos velhos e uma família unida. Esta tese também é um tributo aos vossos sacrifícios ao longo da vida, que nos permitiram fazer escolhas que nunca estiveram ao vosso alcance. À minha família interminável, em especial aos primos que mantém o clã sempre unido. Um agradecimento especial ao Julieu, por estar sempre lá e acreditar que as escolhas malucas da prima fazem sentido neste mundo voraz. À minha irmã, Samuel e Tiago, que são uma das partes mais importantes daquele ninho familiar, que me faz sempre querer voltar quando estou longe. Aos meus pais que, apesar de nem sempre acreditarem que as minhas escolham são as certas, continuam a apoiar-me incondicionalmente e a permitir a procura dos sonhos. Sei que estarão sempre aí. Às minhas gatas Milady, Lua e Maria, companheiras de longas horas de computador, que tanto me mimaram no trabalho solitário de pensar e redigir a tese. iii

10 Ao Luis, companheiro de todas as lutas, cuja paciência interminável me permitiu arrastar a finalização desta tese, e realizar outros sonhos paralelos. Este também é um projecto teu, pois sempre acreditaste que valia a pena e apoiaste-me em todos os momentos mais difíceis. O amor não se lê só nas palavras, às vezes mora nos silêncios mas acima de tudo nas acções. À minha filha Filipa, que representou a motivação e inspiração decisivas na recta final da tese. Espero que um dia venhas a ter a possibilidade de realizar desafios tão ou mais aliciantes que este. A presente tese foi financiada pela Fundação para a Ciência e a Tecnologia e ao ESF no âmbito do III Quadro Comunitário de Apoio, através da atribuição de uma bolsa de doutoramento (SFRH/BD/5144/2001) e do projecto EFICAS (POCI/MAR/61324/2004). O trabalho realizado beneficiou ainda do apoio financeiro do Instituto de Ambiente, através do projecto QUERE, e do apoio logístico facultado pelo Instituto Hidrográfico e Instituto da Água, através do projecto EMINAG. iv

11 Resumo RESUMO A importância da avaliação e monitorização do estado ecológico dos ecossistemas aquáticos está actualmente vertida num conjunto de regulamentos ambientais, cuja publicação em diversos países do Mundo teve lugar, de forma mais acentuada, ao longo das últimas décadas. Na Europa, a aprovação da Directiva-Quadro da Água (DQA) em 2000, que estabelece um quadro de acção comunitária no domínio da política da água, representou um marco importante para o estabelecimento de novos critérios de qualidade da água, ao introduzir o conceito de estado ecológico. A DQA tem como principal objectivo alcançar o bom estado ecológico de todas as massas de água até 2015 e requer o desenvolvimento de um conjunto de indicadores específicos para cada tipo de massas de água, processo que está a ser levado a cabo pelos diversos Estados Membros. Apesar de alguns países europeus já incluírem a monitorização de elementos biológicos nos seus programas nacionais, através de indicadores desenvolvidos especificamente para esse fim, outros iniciaram esse processo apenas com a implementação da DQA e carecem de instrumentos específicos adaptados às características dos seus ecossistemas. No caso português, apesar de terem sido conduzidos alguns estudos de avaliação de impacte ambiental e monitorização com base em indicadores biológicos, os mesmos restringiam-se a projectos específicos e não tinham o carácter sistemático requerido pela DQA. Com o início do processo de implementação da DQA em Portugal, e visto não existirem índices específicos para os sistemas de águas de transição nacionais, tem vindo a ser testado um conjunto de indicadores desenvolvidos para outros sistemas estuarinos. No entanto, algumas especificidades dos estuários portugueses são passíveis de limitar essa aplicação, nomeadamente o facto de Portugal se encontrar numa zona de transição do ponto de vista biogeográfico e por isso apresentar diferentes composições faunísticas ao longo do gradiente latitudinal. Para além disso, a maioria dos estuários portugueses apresenta caudais de descarga irregulares ao longo do ano, o que provoca alterações frequentes das condições ambientais e consequentemente condiciona a ocorrência de espécies com diferentes níveis de tolerância ao stress ambiental. Este tipo de estuários, que podem ser enquadrados na designação de estuários poiquiloalinos (que apresentam variações das condições de salinidade), tem sido muito pouco estudado, comparativamente aos estuários homioalinos (que apresentam condições de salinidade estáveis). Os estuários portugueses são ainda afectados pela ocorrência de fenómenos climáticos extremos, como as cheias e as secas, cuja frequência tende a aumentar, como consequência das alterações climáticas. Para além disso, estão sujeitos a pressões antropogénicas significativas, pelo que nenhum dos estuários poderá ser utilizado para estabelecer condições de referência. v

12 Tendo em conta este cenário, o presente estudo teve como principal objectivo testar se as características dos estuários portugueses condicionam a utilização de algumas ferramentas comummente aplicadas na avaliação do estado ecológico deste tipo de sistemas, com base em comunidades de macroinvertebrados bentónicos. Os sistemas estuarinos estudados foram o Mondego, o Tejo e o Mira, que foram incluídos no tipo A2 no âmbito do exercício de tipologia da DQA, mas que apesar disso apresentam características hidromorfológicas bastante distintas. A presente tese encontra-se organizada em seis capítulos, quatro dos quais consistem em artigos científicos publicados e aceites em revistas científicas indexadas, precedidos de uma introdução geral e finalizando com algumas considerações finais. O Capítulo 1 consiste numa introdução geral, que sistematiza as principais características dos estuários e os constrangimentos que as condições ambientais estuarinas e as pressões antropogénicas colocam às comunidades de macroinvertebrados bentónicos. Neste capítulo é ainda efectuado um enquadramento geral sobre as políticas e regulamentos que requerem a utilização de instrumentos de avaliação ambiental com base em comunidades bentónicas, com particular relevância para a DQA. São indicadas algumas das características das comunidades de macroinvertebrados bentónicos que os tornam bons indicadores de qualidade ambiental, assim como uma revisão sumária das principais métricas e índices utilizados. Este capítulo inclui ainda uma síntese actualizada do estado do conhecimento relativo às comunidades de invertebrados dos estuários portugueses, nomeadamente no que diz respeito à sua utilização como indicadores de qualidade e, em particular, nos aspectos relevantes para a aplicação das metodologias propostas pela DQA. É identificado o estado actual do processo de implementação em Portugal e as lacunas que levaram à realização do presente estudo. Finalmente, são apresentados os objectivos da tese e as principais questões às quais se pretendeu responder. No Capítulo 2 são identificadas as relações entre os gradientes ambientais estuarinos e os padrões de distribuição temporal e espacial das comunidades de macroinvertebrados bentónicos do estuário do Mondego. Esta análise tem como base um conjunto de dados recolhidos ao longo de todo o gradiente salino do estuário e com uma frequência sazonal, de forma a cobrir as variações correspondentes ao ciclo hidrológico. Por terem sido realizadas amostragens após um período de cheia, este estudo permite avaliar o impacto deste tipo de evento extremo sobre as condições ambientais do estuário e as consequências ao nível da estrutura das comunidades bentónicas. No Capítulo 3 é testada a suficiência taxonómica no exercício da tipologia (identificação de tipos de massas de água), tendo como base as comunidades de macroinvertebrados bentónicos do estuário do Mondego. O conceito de suficiência vi

13 Resumo taxonómica, ou seja, a identificação dos espécimes a um nível taxonómico superior à espécie, tem sido utilizado no âmbito da avaliação dos impactes das pressões antropogénicas sobre as comunidades bentónicas, como forma de reduzir as necessidades em termos de especialistas com conhecimentos detalhados em termos taxonómicos, permitindo reduzir o tempo de trabalho laboratorial e, simultaneamente, aumentar a replicação espacial e temporal. Para além de diferentes níveis taxonómicos, foram ainda testadas diferentes taxocenoses, afim de verificar se os agrupamentos espaciais de estações de amostragem coincidiam com as diferentes comunidades bentónicas identificadas através da utilização de todos os taxa. No Capítulo 4 foi analisada a influência das variações sazonais nas comunidades bentónicas do estuário do Mondego, na utilização dos índices propostos para avaliação do estado ecológico dos estuários portugueses, no âmbito da DQA. Foram aplicados os índices de diversidade de Margalef e Shannon-Wiener, o índice AMBI e o método das curvas ABC, propostos pelo grupo de trabalho português (Bettencourt et al., 2004). Para averiguar quais dos índices respondem mais eficazmente aos diferentes níveis de stress antropogénico, foram utilizadas as medições de variáveis físico-químicas indicadoras de poluição. Foram testadas algumas metodologias diferentes para utilização destas variáveis na determinação das condições de referência. No Capítulo 5 foram utilizadas duas abordagens multimétricas (B-IBI e TICOR) para avaliar a qualidade ecológica de estuários incluídos no mesmo tipo da DQA (A2), mas com diferentes características e níveis distintos de pressões antropogénicas, nomeadamente os estuários do Mondego, Tejo e Mira. As comunidades bentónicas foram classificadas em diferentes classes de qualidade, de acordo com a DQA e a eficiência das classificações obtidas foi analisada por comparação com uma classificação prévia, tendo por base os resultados de variáveis físico-químicas indicadoras de stress antropogénico. O comportamento das métricas incluídas nos índices utilizados nos diferentes estuários foi analisado, tendo em conta as especificidades ecológicas de cada estuário e os pressupostos assumidos para a inclusão das métricas nos índices. A integração dos resultados obtidos nos diferentes capítulos da tese foi efectuada no Capítulo 6, através de um conjunto de considerações finais. A principal conclusão da tese é a de que, efectivamente, as características dos estuários portugueses condicionam a utilização dos instrumentos existentes para a avaliação do estado ecológico com base em comunidades de macroinvertebrados bentónicos. As classificações obtidas com os índices testados reflectem não apenas as diferenças nos níveis de degradação ambiental, mas também variações espaciais e temporais, o que indicia a necessidade de adaptar essas metodologias antes do seu uso sistemático em estuários portugueses. vii

14 No estuário do Mondego foram identificados três grandes grupos espaciais, essencialmente determinados por um forte gradiente longitudinal de salinidade. As comunidades bentónicas apresentaram variações sazonais bastante acentuadas, particularmente influenciadas pelas alterações dos caudais dulciaquícolas afluentes ao estuário e às variações salinas daí decorrentes. As alterações mais acentuadas verificaram-se no período de Inverno, cujas colheitas foram efectuadas após uma cheia, tendo como consequência uma redução drástica das densidades e número de espécies, ao que se seguiu uma recuperação significativa no período da Primavera. As variações sazonais observadas, quer em termos salinos, quer em termos das comunidades de macroinvertebrados bentónicos, permitiram classificar este estuário como poiquiloalino, dificultando a aplicação do sistema de Veneza para estratificação longitudinal do estuário em diferentes zonas salinas, sem modificações prévias, ao contrário do que acontece em estuários homioalinos. Estas conclusões parecem ter aplicação em estuários semelhantes, como é o caso do estuário do Mira, cujas variações salinas são igualmente bastante acentuadas entre épocas do ano distintas. Diferentes classificações são obtidas quando se utilizam os dados das comunidades bentónicas correspondentes a diferentes épocas do ano e, para além disso, as classificações obtidas pelos vários índices diferem, revelando um baixo nível de concordância entre os mesmos. O período estival parece ser o mais adequado à monitorização do estado ecológico, uma vez que os índices parecem responder de uma forma mais evidente ao nível de pressão humana. Verificou-se uma maior correlação entre as respostas dos índices e as variáveis indicadoras de eutrofização, sendo os índices de biodiversidade os que revelaram maior capacidade de resposta preditiva à presença de poluição e o método ABC o que se revelou menos eficaz na correspondência entre a degradação do meio e a resposta biológica. Estes resultados sugerem que este último método não deverá ser utilizado em estuários sujeitos a elevados níveis de stress natural. As respostas discriminantes dos índices aos diferentes níveis de degradação ambiental foram mais eficientes durante o período estival, indicando a necessidade de estratificação temporal para uma melhor aplicação destes métodos. Ambos os índices multimétricos (TICOR e B-IBI) se revelaram bastante eficazes na separação entre locais classificados acima ou abaixo da categoria de Bom estado, mas incapazes de diferenciar entre outras classes de qualidade (Excelente/Bom, Moderado, Mau/Medíocre). Para além disso, os resultados dos índices não revelam as diferenças nos níveis de degradação identificadas entre os diferentes estuários, o que demonstra que as características hidromorfológicas poderão dificultar o processo de classificação dentro de estuários pertencentes ao mesmo tipo. As métricas integradas nos índices multimétricos testados requerem alguns ajustes, que podem passar pela selecção de diferentes métricas e viii

15 Resumo pela alteração dos limites das classes de qualidade para estuários ou tipos de habitats diferentes. Apesar disso, os índices multimétricos revelaram-se mais robustos a possíveis erros de classificação do que métricas individuais, uma vez que integram diferentes tipos de resposta das comunidades bentónicas. Os estuários com características poiquiloalinas mais marcadas, tais como o Mondego e o Mira, são aqueles em que a aplicação dos índices existentes parece ser mais problemática, uma vez que as respostas das comunidades às pressões antropogénicas se confundem com uma adaptação a condições extremamente variáveis, incluindo a ocorrência de eventos extremos, como as cheias e as secas. Neste tipo de estuários, as comunidades bentónicas são dominadas por espécies oportunistas e caracterizadas por uma menor diversidade de espécies. No entanto, estas especificidades do ponto de vista ecológico, tais como a dominância de taxa monotípicos, permitem a utilização de abordagens alternativas para a tipologia, tais como a suficiência taxonómica, apesar da utilização de diferentes taxocenoses ter-se revelado menos promissora. Não foram encontradas situações de referência nos três estuários estudados, mas as variáveis físico-químicas, em especial a concentração em nutrientes, parecem ser bons indicadores de referência para testar a eficiência dos índices biológicos. No último capítulo foram ainda sugeridas possíveis de linhas de investigação a seguir, tendo em conta as questões levantadas pelo presente estudo. A identificação de condições de referência parece ser um dos principais desafios no âmbito da implementação da DQA, uma vez que todos os estuários portugueses se encontram, pelo menos, minimamente intervencionados. A implementação de medidas de recuperação do bom estado de um estuário piloto onde isso seja viável, tal como o Mira, parece ser um caminho promissor. A selecção de métricas a serem integradas nos índices é outro dos desafios importantes, sendo necessário testar a sua utilização nos diversos estuários portugueses. A realização de estudos de longa duração é outro dos requisitos essenciais para determinar uma correcta estratificação temporal dos programas de monitorização, de forma a ter em conta os possíveis efeitos de variações interanuais. Por último, recomenda-se um estudo mais detalhado das diferenças biogeográficas nas comunidades de macroinvertebrados dos estuários portugueses, tendo em conta que Portugal é uma zona de transição entre diferentes regiões climáticas. Diferenças acentuadas na composição taxonómica poderão influenciar o desempenho dos índices em diferentes regiões do país. PALAVRAS CHAVE: invertebrados bentónicos; indicadores biológicos; estuários portugueses; variações sazonais; Directiva-Quadro da Água ix

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17 Summary SUMMARY Benthic macroinvertebrate communities have been widely used as indicators for assessing and monitoring human impacts over aquatic ecosystems because they respond predictably to many kinds of natural and anthropogenic pressures. They are also included in the biological indicators of ecological status required by the Water Framework Directive (WFD). The major objective of the present study was to investigate if the characteristics of the Portuguese estuaries constrained the use of existing assessment tools for evaluating ecological status based on benthic invertebrate communities. Seasonal samples collected along the estuarine gradient of the Mondego estuary showed considerable changes in the benthic community composition between seasons and a drastic reduction on the number of taxa and abundances after a flood, although maintaining a consistent spatial pattern of aggregation of stations along seasons. Nevertheless, these changes influenced the results obtained with the application of indices proposed for use in Portuguese estuaries in the aim of the WFD, requiring a temporal and spatial stratification. Two multimetric indices were applied in the Mondego, Tejo and Mira estuaries during the dry period, when indices respond better to pollution indicative variables, indicating that none of these estuaries are in a Good status. The indices tested are efficient in separating between benthic communities above and below Good status, but not accurate enough for discrimination of other quality classes, as required by the WFD and multimetric indices are more robust than single metrics. These indices are more adequate for estuaries less affected by natural variation, such as the Tejo estuary. On the other hand, ecological adaptations in highly dynamic estuaries as the Mondego and Mira estuaries support the use of higher taxonomic levels in the typology process. Adaptation and validation of metrics and thresholds of existing indices are recommended for its future application under the implementation of the WFD. KEY WORDS: benthic invertebrates; biological indicators; Portuguese estuaries; seasonal variations; Water Framework Directive xi

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19 LIST OF PAPERS This thesis comprises the papers listed below, each corresponding to a Chapter, from 2 to 5. Chainho, P., Costa, J.L., Chaves, M.L., Lane, M.F., Dauer, D.M. & Costa, M.J Seasonal and spatial patterns of distribution of subtidal benthic invertebrate communities in the Mondego River estuary, Portugal. Hydrobiologia 555: Chainho, P., Lane, M.F., Chaves, M.L., Costa, J.L., Costa, M.J. & Dauer, D.M Taxonomic sufficiency as a useful tool for typology in a poikilohaline estuary. Hydrobiologia 587: Chainho, P., Costa, J.L., Chaves, M.L., Dauer, D.M. & Costa, M.J Influence of seasonal variability in benthic invertebrate community structure on the use of biotic indices to assess the ecological status of a Portuguese estuary. Marine Pollution Bulletin 54: Chainho, P., Costa, J.L., Chaves, M.L., Costa, M.J. & Dauer, D.M. (accepted) Use of multimetric indices to classify estuaries with different hydromorphological characteristics and different levels of human pressure. Marine Pollution Bulletin. The leading author of the papers comprised in this thesis was responsible for sample collection and processing, laboratory procedures and species identifications, as well as data analysis and manuscript writing.

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21 TABLE OF CONTENTS CHAPTER 1 General Introduction...3 CHAPTER 2 Seasonal and spatial patterns of distribution of subtidal benthic invertebrate communities in the Mondego River, Portugal a poikilohaline estuary CHAPTER 3 Taxonomic sufficiency as a useful tool for typology in a poikilohaline estuary CHAPTER 4 Influence of seasonal variability in benthic invertebrate community structure on the use of biotic indices to assess the ecological status of a Portuguese estuary CHAPTER 5 Use of multimetric indices to classify estuaries with different hydromorphological characteristics and different levels of human pressure CHAPTER 6 Final Remarks Appendix 1

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23 Chapter 1 General Introduction

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25 General introduction Chapter 1 General Introduction To develop or not to develop a biotic index? the beginning of this study The decision to begin a study on benthic assessment tools was greatly influenced by my previous experience with environmental impact assessment and monitoring studies, using benthic communities as one of the biological components. Working on Portuguese estuaries, I soon realized that both spatial and temporal heterogeneity was a key attribute, not only between estuaries with different location, but also within each estuary. As every researcher with some basic knowledge on ecology, I started by looking at the composition of the benthic communities and the distribution of different benthic species, as a result of the influence of environmental factors. Diversity indices were the very basic start to a series of attempts to synthesize the vast and complex information of the benthic communities, but the lack of reference studies on Portuguese estuaries made this approach very subjective. The next step was the use of conceptual ecological models, such as the Pearson & Rosenberg (1978) succession model, based on the knowledge of species tolerance to organic pollution, and the Abundance and Biomass Curves (ABC) method (Warwick 1986), which is based upon ecological relationships between stress and relative body size and abundance patterns and therefore needs no independent reference conditions. Finally, I came across multimetric indices, which integrated different types of attributes of the benthic communities and combined them into a final result. The Benthic Index of Biotic Integrity (B-IBI) developed by Weisberg et al. (1997) was my most important inspiration for deciding to accept the challenge of developing a thesis on benthic indicators of biotic integrity. At the time I wrote my working proposal, there was no previous record of the application or development of benthic multimetric indices in the Portuguese estuaries and the available studies on benthic communities were mainly focused on the zonation of communities along environmental gradients (e.g. Andrade, 1986; Costa, 1988; Moreira et al., 1993) and particular aspects of the ecology of a few species (e.g. Queiroga, 1990; Marques et al., 1994; Guerreiro, 1998). Some work had been done on the effects of pollution on benthic communities, but was tipically restricted to narrow areas of a particular estuary and/or to a single collection (e.g. Rodrigues, 1992; Marques et al., 1993; Mucha & Costa, 1999). All these factors, combined with the discussion and approval of the European Water Framework Directive that included macroinvertebrate communities as indicators of ecological status in estuaries, triggered the work that has resulted in this thesis. At first, my proposal pointed towards the development of a B-IBI for Portuguese estuaries, based on the knowledge 3

26 developed in the USA on identifying habitat types and selecting specific benthic attributes for each of those habitat types. Nevertheless, the fact that Portuguese estuaries are characterized by high heterogeneity of environmental conditions and faunal composition, a single index was very unlikely to be useful for different estuaries. A short time after starting data compilation I had to recognize that testing the applicability of existing tools and identifying major problems with their use across different estuaries would be a more important contribution than developing a totally new index. The final result, presented as a collection of articles published in international research journals, is intended to be a contribution to the very challenging discussion on the adequacy of existing indices to assess estuaries with very particular characteristics, such as the Portuguese estuaries. During the development of this thesis, the investigation on the use of benthic indices in Portuguese estuaries flourished and several other teams and researchers published very important contributions. I truly hope that this thesis may represent an additional block in building solutions for assessing the benthic status in Portuguese estuaries and others with similar characteristics. Estuaries diversity of classifications There is no single definition of estuary, although many authors refer to it as an intermediate zone linking freshwater and marine systems (e.g. McLusky, 1971; Nybakken, 1993) or simply the saline mouth of a river where it meets the sea (Day, 1981a). Nonetheless, one of the most accepted definitions of an estuary was provided by Pritchard (1967) as a semi-enclosed coastal body of water, which has a free connection with the open sea, and within which sea water is measurably diluted with freshwater derived from land drainage. Additional important attributes of estuaries that serve as the basis for further estuarine classification include patterns of salinity distribution influenced by interactions between physiography, annual freshwater discharge patterns, and tidal amplitude. Day (1981b) classifies estuaries as (1) normal estuaries, if there is an increase in salinity from the river head towards the sea, (2) hypersaline estuaries, if salinity increases from sea water values at the mouth to hypersaline values in the upper reaches, and (3) closed or blind estuaries, if they are temporarily closed by a sand bar across the sea mouth due to decrease on freshwater imputs, thus not having tidal fluctuations. Normal estuaries can also be divided in different categories, according to variation in salinity in a vertical water column, as (1) well-mixed, when no variation in salinity is observed along the vertical column, (2) partially stratified, when there is a halocline between the upper and lower portions of the water column but differences in salinity are lower then 3 parts per thousand and (3) stratified, when differences in salinity between surface and bottom are higher than 3 parts 4

27 General introduction Chapter 1 per thousand. In spite of this general classification, any given estuary may show variations in stratification conditions as a function of factors that influence turbulence, such as longitudinal distance along the estuary, season of the year or even the phase of the tidal cycle (Officer, 1983). The salinity regime is influenced by freshwater discharge, thus there are many differences between estuaries with different climatic regimes. In temperate zones there is more rainfall during winter than summer but rivers flow permanently throughout the year, maintaining estuaries permanently opened to tidal influence (McLusky & McIntyre, 1995). In these estuaries, fluctuations in salinity may occur frequently, but extreme values are seldom registered. In contrast, in regions under sub-tropical influences, such as some areas in South Africa and Australia, rainfall occurs only during the winter and for a short period and there is a long dry period, during which freshwater flow may cease, interrupting the contact with the sea for part of the year. These are often referred as temporarily-open estuaries and salinity is normally very stable during the closing period, although it may register extreme fluctuations during the rainfall period (Teske & Wooldridge, 2001). In addition to salinity fluctuations, other variables create significant constraints to the estuarine environment (Day, 1981b; 1981c; Vernberg, 1983): (1) temperature ranges are greater than in the adjacent marine and freshwater ecosystems; (2) turbidity levels often make estuaries light-limited due to upstream inputs and resuspension of fine deposits, e.g. in the turbidity maximum zone; (3) dissolved oxygen levels near the bottom are often lower than in rivers and the sea, due to high allocthonous inputs and water column stratification. Reduction in oxygen saturation is increased during stratification, since the bottom layer does not have significant exchanges with the water surface; (4) sediment type can vary greatly along the estuarine gradient, with coarser sediments in the upper reaches, very fine sediments in the middle estuary, where the highest deposition rates occur and sandier sediments near the mouth, resulting from marine inputs with the tidal movements. In highly hydrodynamic estuaries, sediment composition can be very unstable between seasons and re-suspension of the surface layer occurs with the tidal cycle. 5

28 Estuaries natural challenges for estuarine communities High instability in environmental conditions is often postulated as the main reason for having fewer species in estuaries than in the adjacent ecosystems (rivers and sea) (Sanders, 1968; Boesch, 1972; Wolff, 1973). Sanders (1968) developed a theory based on the stability or predictability of the environment and on its geological history to explain lower diversity such as in estuaries and brackish waters, supported by the following elements: (1) environmental factors are, in general, unstable and unpredictable; (2) speciation is less probable than in more stable environments; (3) extinction is more probable than in more stable environments; (4) estuaries are geologically ephemeral phenomena, thus increasing the likelihood of extinction of brackish-water populations; (5) the number of species adapted to the estuarine environment is thus lower than either in freshwater and marine ecosystems; (6) the unstable and unpredictable nature of brackish waters prevents colonization by most freshwater and marine species. Moreover, Kinne (1971) indicates that environments with pronounced salinity fluctuations do not promote evolutionary processes because instability acts as a brake to speciation. Therefore, fewer representatives of phyletic groups are likely to successfully colonize the estuarine environment. On the other hand, those species that are able to adapt to brackish waters often undergo ecological expansion as a result of reduced interspecific competition and can therefore be very abundant. Regardless of all constraints of the estuarine environment, there are also advantages for resident organisms, such as (1) shelter against the action of wind waves and oceanic currents; (2) high availability of food provided by river, saltmarsh and ocean inputs; (3) and food particles readily available through sinking and downward transport by turbulent water movements (Wolff, 1983). Estuaries are among the most productive natural systems, mainly because of the rich supply of organic material from detritus and algae and nutrient input from rivers (e.g. Day, 1981c; Wolff, 1983; Levin et al., 2001). Estuarine species are not evenly distributed along the estuarine salinity gradient and Remane (1934) proposed a first species distribution model, known as the paradox of brackish water. He found that the lowest number of species was not recorded halfway between freshwater and marine salinity, but displaced towards the freshwater boundary (Figure 1.1). He assumed that this asymmetric distribution was due to different tolerances of freshwater 6

29 General introduction Chapter 1 and marine species to salinity variations. While the number of freshwater species decreases drastically with a slight increase in salinity, a higher number of marine species are more tolerant to salinity decrease. The number of species showed two peaks corresponding to freshwater and marine salinities. This model was later corroborated and adjusted by other authors (e.g. Wolff, 1973; Boesch et al., 1976; Nybakken, 1993). Figure 1.1. Remane curve (after Remane, 1934), showing quantitative relations between freshwater, brackish and marine invertebrate species. The relative number of species is indicated by the vertical extension of the respective areas. The longitudinal distribution of species along the salinity gradient of estuaries has also been used to divide estuaries into different regions and most differences in the established boundaries resulted of different authors having used different biological elements as a reference (e.g. diatoms, macroinvertebrates). Dahl (1956) questioned the salinity boundaries proposed by several authors and the Remane curve and firstly introduced the concept of poikilohaline and homoiohaline waters, the first referring to estuaries with very unstable salinity conditions and the latter to waters with higher stability of salinity values. 7

30 Several authors proposed classification systems based on salinity classes, with most differences concerning the boundaries between freshwater, brackish water and sea water. Redeke (1935) placed the upper limit of brackish waters at salinity 0.21, while most authors (e.g. Ekman, 1953; Kinne, 1971) identified this boundary at salinity 0.5 (Table 1.1). On the other hand, Ekman (1953) considered that only salinities above 34.0 would correspond to seawater, while most classifications would place that boundary at salinity 30.0 (Table 1.1). The Venice System identifies five salinity regions along the estuary, as summarized in Table 1.1, and is the most widely used classification system (Anonymous, 1959). Table 1.1. Classification of different estuarine regions, based on the longitudinal salinity gradient Redeke (1935) Ekman (1953) Venice System (1959) Kinne (1971) Freshwater (<0.21) Freshwater ( ) Limnetic (<0.5) Oligohalinicum ( ) Oligohaline ( ) Oligohaline brackish ( ) Oligohaline ( ) Horohalinicum ( ) Mesohaline ( ) Mesohaline brackish ( ) Mesohaline ( ) Mesohalinicum ( ) Polyhaline ( ) Polyhaline brackish ( ) Polyhaline ( ) Polyhalinicum ( ) Sea water (>30.0) Oligohaline seawater ( ) Euhaline (>30.0) Thalassicum ( ) Mesohaline seawater ( ) Polyhaline seawater (>34.0) An estuary can also be seen as an ecological boundary between rivers and the sea, which motivated Attrill and Rundle (2002) to investigate if estuaries would fit into either an ecotone or ecocline model, with an (1) ecotone being an area of rapid change between two different and relatively homogeneous community types and an (2) ecocline being a gradient zone environmentally more stable with a relatively homogenous unique community. They concluded that estuaries represent a two-ecocline model, with fauna inhabiting the midestuary being either freshwater or marine species at the edge of their range, rather than true estuarine species. Therefore, they question the existence of true estuarine species, similarly to other authors that support the theory that species living in estuaries were mainly recruited from the sea (e.g. Vernberg, 1983). While most freshwater and marine species are typically stenohaline, withstanding a very narrow salinity gradient, species occurring in estuaries are characteristically euryhaline, i.e. capable of living along a wide salinity range (Remane & Schlieper, 1971). The critical salinity boundary of was indicated by Remane (1934) for euryhaline estuarine organisms and is still accepted. One major adaptation of these organisms to salinity fluctuations is the osmotic regulation of body fluids, by actively controlling water losses and 8

31 General introduction Chapter 1 gains when exposed to higher or lower salinities, respectively or even capable of regulating the cellular uptake of specific ions (Vernberg, 1983). Besides physiological adaptations, organisms can also develop morphological adaptations to salinity, such as reduced sizes, reduced surface in contact with the water and body surfaces less permeable, by increased calcium deposits in the exoskeleton or increased mucous secretion. Exposure to salinity fluctuations can also be avoided by burrowing behaviours, since in general salinity is more stable in the sediments than in the water column (Sanders et al., 1965; Wolff, 1973). Salinity is also very important in invertebrate species recruitment, since sharp reductions in salinity may reduce growth rates and activity in invertebrate larvae. Migration is a very common strategy for organisms that do not have other means to adapt to stressful conditions that occur in estuaries during certain periods of the year. For sedimentary benthos sediment texture is obviously a major factor influencing faunal distribution in estuaries (e.g. Carriker, 1967; Gray, 1974; Boesch, 1977; Wolff, 1983; Kennish, 1986; Mannino & Montagna, 1997). Sediment characteristics are primarily a function of flow, since the transport and deposition of sediment particles from rivers into estuaries are regulated by freshwater flow (Day, 1981b). The middle part of the estuary, where maximum flocculation occurs normally consists of finer sediments than the uppermost and lower areas, but sediment composition varies greatly with local hydrodynamic conditions. Seasonal or even daily changes of the sediment composition, due to fluctuations in flow and tidal movements can be regarded as physical disturbances and affect the colonization by benthic invertebrate species. There is a close relationship between sediment grain size and the trophic structure of benthic communities and, in general, suspension feeders are more common in coarser sandy sediments while deposit feeders seem to have a preference for muddy sediments (Carriker, 1967; Rhoads & Young, 1970; Gray, 1974). Seasonal fluctuations in abundance and composition can be observed due to recruitment pulses that occur during spring and autumn for most species, but also to the occurrence of extreme environmental conditions such as low temperatures, floods and droughts (Alden et al., 1997; Attrill & Power, 2000; Salen-Picard & Arlhac, 2002). Benthic communities inhabiting estuaries with seasonal floods and/or droughts will change (1) due to pulses of organic matter during floods that stimulate an increase in abundance of opportunistic species (Salen-Picard & Arlhac, 2002), (2) changes in the water and sediment quality conditions, such as higher concentrations of contaminants during droughts (Attrill & Power, 2000; Grange et al., 2000), (3) disappearance of all but highly euryhaline species (Chainho et al., 2006), and (4) potential colonization by alien species that are, in general, much more tolerant to salinity fluctuations than native species (Lee & Bell, 1999; Paavola et al., 2005). 9

32 Temperature is also an important factor influencing estuarine organisms life cycles, since slight changes in temperature often initiate the breeding response, interacting with other factors, such as seasonal changes in temperature, day length and food abundance (Sastry, 1975). Another well known adaptation of estuarine organisms is the capacity to regulate their metabolic rate to very low levels in oxygen-deficient habitats (Vernberg, 1983; Hylland et al., 1997). Moreover, some benthic species, such as polychaetes and bivalves, can improve the levels of oxygenation of hypoxic sediments, by increasing water exchanges through their burrowing activities, phenomena known as bioturbation (Levinton, 1995). Infaunal bioturbation activity also influences biogeochemical processes in the sediment and redox conditions (Rosenberg, 2001) and modifies the characteristics of the substratum (biogenic habitat modifiers) (Constable, 1999). The level of oxygen in the sediment determines the vertical distribution of infaunal species, with 95% living in the first 5 cm (Dauer et al., 1987). Invertebrate estuarine communities also developed special reproductive strategies to adapt to high hydrodynamic conditions, such as (1) gametal or larval release synchronized with the tidal cycle, (2) mobile species migrate to release gametes or larvae in locations compatible with the larval tolerances (Dauer et al., 1980), and (3) some species have benthic lecitothrophic larvae that benefit from parental care (Vernberg, 1983). Estuaries anthropogenic challenges for estuarine communities Estuaries are particularly exposed to human pressure, since the majority of the urban areas are located in estuaries and coastal areas, and rivers and estuaries have always been exploited as sources of food and used as transport ways and disposal receptors. The study of estuarine ecology is closely related to increasing awareness on the deleterious impacts of human activities upon estuarine health, as shown by the pioneer work of Alexander et al. (1935 in McLusky, 1999), a detailed study of the Tees estuary in the UK, reporting extreme degradation of a large extension of that estuary. Some well known anthropogenic pressures are urban and industrial sewage discharge, agriculture and urban runoff, navigation, dredging, fisheries, aquaculture, wetland occupation, invasive species and climate change. Impacts on estuarine organisms are very complex in nature because the effects are often a result of interactions between different stressors, confounding the interpretation of data and the effects of specific pollutants. Nevertheless, some specific pressures and their impacts on the benthic fauna are well documented: (1) Organic enrichment estuaries are naturally rich in organic matter, mainly resulting allocthonous detrital input as well high levels of autochthonous primary production. Human activities, such as sewage discharge and aquaculture increase the natural 10

33 General introduction Chapter 1 organic load with labile organic matter with a low C:N ratio and a high content of nutrients when compared to natural sources (Kristensen, 1990; Holmer & Kristensen, 1994). The effects of organic enrichment on benthic invertebrate communities have been extensively studied and Pearson & Rosenberg s (1978) model is widely used to explain the succession of species along an enrichment gradient. These authors found that an undisturbed macrobenthic community maintains relatively high species richness and biomass as well as moderate total abundance. A slight increase of organic inputs favours the occurrence of a higher species number, with higher abundance and biomass and a peak of opportunistic species occur with high organic inputs. These opportunistic species are small-bodied and have high growth rates, explaining a biomass peak. Ultimately, when extreme pollution levels occur, abundance, biomass and number of taxa decrease abruptly and heavily polluted areas may be azoic (Pearson & Rosenberg, 1978; Rakocinski et al., 2000). (2) Eutrophication According to the OSPAR Convention (OSPAR, 1997), an eutrophication process is the enrichment of water by nutrients causing an accelerated growth of algae and higher forms of plant life to produce an undesirable disturbance to the balance of organisms present in the water and to the quality of the water concerned, and therefore refers to the undesirable effects resulting from anthropogenic enrichment by nutrients. Eutrophication has become a significant problem in many estuaries and coastal areas over the last four decades (Bricker et al., 2003), mainly due to sewage discharges an agriculture runoff. Associated with algal blooms are low dissolved oxygen levels that are the result of particulate matter deposition and stimulated microbial decomposition of organic matter. Such decreased oxygen levels may be a direct cause of death or severe disturbance of benthic invertebrate fauna (Flindt et al., 1997). (3) Non-nutrient pollutants The most common groups of contaminants found in estuaries include heavy metals (e.g. Cu, Cr, Hg, Ni, Pb, Zn), Polynuclear Aromatic Hydrocarbons (PAHs) Polychlorinated Biphenyls (PCBs) and some pesticides (e.g. aldrin, DDT, dieldrin, hexachlorobenzene). While pesticides are mainly from diffuse sources, all others can be either from point source discharges (e.g. industrial activities) or diffuse origins (motorway lixiviation). The presence of these chemicals in the water and sediments can affect the reproduction, development, and, ultimately, survival of living resources and have been referred to as toxic chemicals, or chemical contaminants. Several authors have shown deleterious effects of these contaminants on the benthic fauna, including (1) decreased growth rates (Levin et al., 1996), (2) lower fertility (Zulkosky et al., 2002), (3) carcinogenic and mutagenic sublethal toxic effects (Kennish, 1992) and bioaccumulation along the benthic food 11